Pierwsze wzmianki o Chłopiatynie sięgają XV wieku. W XVI wieku wieś należała do rodziny Magierów herbu Szeliga. Z tamtego okresu pochodzą też informacje o istnieniu cerkwi. W 1762 r. istniała tu parafia św. Ducha, należąca do dekanatu bełskiego.
Znajdująca się obecnie we wsi cerkiew powstała w 1863 r., o czym świadczy wycięty w na zewnętrznej tylnej ścianie prezbiterium ozdobny napis w starocerkiewnym. Nosi wezwanie Zesłania Ducha Świętego.
Jest to budowla orientowana, konstrukcji zrębowej, z wystającymi ostatkami i ozdobnymi rysiami pod opasaniem. Bryła trójdzielna. Babiniec na planie kwadratu, nieco większa, też na planie kwadratu nawa, prezbiterium zamknięte trójbocznie. Ściany zrębu wszystkich części są równej wysokości, wszystkie trzy części nakryte są kopułami na ośmiobocznych tamburach, zwieńczonymi wieżyczkami w stylu barokowym, z latarniami. Kopuły w latach 1924 -2008 kryte były blachą, obecnie znów kryte są gontem.
W połowie wysokości ściany frontowej znajduje się ganek wsparty na czterech belkach wychodzących ze ściany, z ozdobnie rzeźbioną balustradą. na jednej trzeciej wysokości ścian świątynię obiega opasanie wsparte na rysiach - to ozdobnie zakończone belki zrębu, podtrzymujące daszek. Poniżej opasania widoczna konstrukcja wieńca, powyżej ściany są oszalowane pionowymi deskami.
Wewnątrz zachowało się wyposażenie z czasu budowy świątyni, mające charakter późnobarokowy - ikonostas, ołtarz z przełomu XVIII i XIX wieku, chorągwie procesyjne, ławki. Ściany pokryte są polichromią figuralno- ornamentalną, przedstawiającą świętych i motywy architektoniczne.
Pierwotnie użytkowana przez grekokatolików, po II wojnie została przejęta przez kościół rzymskokatolicki, jako kościół filialny dla parafii w Żniatynie.

















